John Schlesinger débute sur carrière au cinéma en Grande-Bretagne en tant qu'acteur dans les années 50. On le voit notamment dans La Bataille du Rio de la Plata de Michael Powell et Emeric Pressburger et The Last man to hang de Terence Fisher (1956). Dès 1958, il signe des séries télévisées pour la BBC, avant de se tourner vers la réalisation de documentaire, dont Terminus consacré au quotidien d'une ligne de chemin de fer, qui remporte de nombreuses récompenses.
Un an plus tard, le néo-réalisateur se tourne vers le long métrage avec le drame Un amour pas comme les autres, Lion d'or au Festival de Venise 1962. En 1963, John Schlesinger dirige pour la première fois Julie Christie dans Billy le menteur. Suivront Darling en 1965, qui vaudra à la comédienne l'Oscar de la Meilleure actrice, et Loin de la foule déchaînée en 1967.
En 1969, John Schlesinger part aux Etats-Unis tourner Macadam cowboy, sombre descente dans l'univers homosexuel interprétée par Dustin Hoffman et Jon Voight qui restera comme son chef d'oeuvre, avec trois Oscars à la clé (Meilleur film, Meilleur réalisateur et Meilleur scénario adapté). Retour en Grande-Bretagne et nouvelles nominations aux Oscars pour Un dimanche comme les autres (1971), avant de retrouver Dustin Hoffman cinq ans plus tard pour le thriller Marathon man, à nouveau marqué par une noirceur extrême. Suivront notamment Yanks (1979), Les Envoûtés (1987) et Madame Sousatzka (1988), tous marqués par une vision sombre et décalée de la société.
En 1990, John Schlesinger se tourne vers le thriller plus conventionnel avec Fenêtre sur Pacifique dominé par l'impressionnant Michael Keaton et Au-delà des lois en 1996. Quatre ans plus tard, le réalisateur s'aventure sur le terrain de la comédie avec Un couple presque parfait incarné par Madonna et Rupert Everett.
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