C'est dès l'âge de seize ans que Toni Collette quitte son école australienne afin de suivre les cours d'art dramatique du National Institut of Dramatic Art à Sydney. Elle fait ses débuts cinématographiques à 19 ans aux côtés de Russell Crowe dans la comédie Spotswood, puis elle se distingue au théâtre dans de nombreux spectacles de la Sydney Theatre Company et du Belvoir Street Theatre.
En 1994, l'actrice acquiert une véritable notoriété internationale en incarnant la boulotte et romantique Muriel, dans la comédie homonyme de P.J. Hogan, rôle pour lequel elle prend plus de vingt kilos. Le personnage de Muriel, une jeune fille innocente qui écoute le groupe Abba à longueur de journée tout en rêvant au prince charmant, séduit le public et fait du film un énorme succès international et pour lequel elle décroche une nomination aux Golden Globes et l'Australian Film Institute Award de la meilleure actrice.
Depuis, la comédienne a démontré une certaine facilité à se plonger dans tous les types de rôles, que ce soit la sympathique Harriet Smith dans Emma l'entremetteuse (1996), la femme torturée d'une star du rock dans Velvet Goldmine (1998), ou encore la nonne travaillant dans une maison close pour 8 Femmes 1/2 (1999) de Peter Greenaway. En 2000, l'actrice est nominée à l'Oscar de la Meilleure actrice dans un second rôle grâce à la prestation qu'elle délivre dans Sixième Sens, une mère de famille célibataire dépassée par les tourments psychologiques de son fils. Après des seconds rôles remarqués dans Pour un garçon ou The Hours aux côtés de Julianne Moore, Toni Collette revient en 2004 à ses premières amours avec une comédie dynamique, où la musique tient une place importante dans la même veine que Muriel. Dans Connie et Carla, elle incarne en compagnie de Nia Vardalos une chanteuse sans succès qui après avoir été témoin d'un meurtre se retrouve obligée de se travestir en Drag-Queen pour ne pas être reconnue. Un rôle qui lui permet un fois de plus d'exprimer son potentiel comique. In her shoes, comédie romantique de Curtis Hanson, la voit dans un registre néanmoins un peu plus triste, en avocate maniaque de travail, célibataire malgré elle, et surtout fâchée avec sa soeur incarnée par Cameron Diaz.
En 2006, elle renoue avec le succès international en campant la mère déjantée d'une famille américaine excentrique dans Little Miss Sunshine, quatre fois nominé aux Oscars 2007. Puis elle change totalement de registre avec The Dead Girl où elle interpréte le rôle d'Arden, une jeune femme martyrisée par sa vieille mère malade, qui fait une découverte macabre qui bouleversera sa vie.
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