D'origine ukrainienne, Vera Farmiga grandit aux Etats-Unis, mais n'apprend l'anglais qu'à l'âge de six ans. Elle étudie l'art dramatique et ne tarde pas à monter sur les planches et les plateaux de tournage pour de petits rôles. Elle devient à 24 ans l'une des héroïnes de la série Roar : La légende de Conor aux côtés d'un autre débutant, Heath Ledger. L'aventure dure trois ans, de 1997 à 2000.
Elle est également courtisée par le cinéma. Elle se fait remarquer dans Loin du paradis en 1999, où elle donne la réplique à Vince Vaughn et Anne Heche. D'autres rôles suivront, lui permettant tout aussi bien de jouer de ses racines européennes que d'incarner les parfaites Américaines : 15 Minutes (2001), aux côtés de Robert De Niro, ou encore Love in the Time of Money (2002) avec Steve Buscemi. En 2004, elle obtient le Prix spécial du jury du Festival de Sundance, le Los Angeles Film Critics Award de la Meilleure actrice et une citation à l'Independent Spirit Award pour le film de Debra Granik, Down to the Bone, où elle incarne une mère de famille cocaïnomane.
Peu après, le grand public la repère dans Un crime dans la tête de Jonathan Demme. Tour à tour compagne de Paul Walker dans le thriler La Peur au ventre (2006) et de Matt Damon dans Les Infiltrés de Martin Scorsese, elle trouve des rôles de tout premier plan dans des films plus en marge du circuit hollywoodien traditionnel comme le drame Never Forever, Prix du Jury à Deauville en 2007. Confrontée aux deux enfants terribles que sont Joshua et Esther, on la retrouve également en romance "aérienne" avec George Clooney dans In the Air en 2010.
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