Si Wentworth Miller naît en Grande-Bretagne, c'est de l'autre côté de l'Atlantique qu'il grandit, dans le quartier new-yorkais de Brooklyn. Diplômé en littérature de la prestigieuse Université de Princeton, il s'installe à Hollywood en 1995 en travaillant pour une petite société de production. Il fait ses débuts devant la caméra trois ans plus tard dans un épisode de la saison 2 de Buffy contre les vampires (1998). Après de nouvelles apparitions dans Popular et Urgences (2000) et dans un énième remake de Romeo and Juliet, où il tient le rôle de Paris, l'acteur connaît son premier grand rôle dans la mini-série fantastique Dinotopia (2002).
Wentworth Miller fait un détour par le grand écran en 2003 dans Underworld, suivi de La Couleur du mensonge où il joue le personnage d'Anthony Hopkins en plus jeune. Retour aux séries en 2005 avec une incursion dans Le Monde de Joan avant de faire des frayeurs à Jennifer Love Hewitt qui parle pour la première fois aux morts de Ghost Whisperer. La même année, il joue déjà le rôle d'un prisonnier dans le court métrage The Confession, avant d'être engagé pour la série Prison Break, qui débarque sur la Fox à la rentrée 2005. Le succès immédiat offre la consécration à l'acteur de 33 ans qui y tient le premier rôle. Il incarne Michael Scofield, un brillant ingénieur qui se fait incarcérer volontairement pour faire évader son frère (Dominic Purcell) injustement condamné à mort. Après 4 ans de bons et loyaux services, la série se termine, devant le désintérêt du public. Wentworth Miller se concentre alors sur l'écriture de son film, Stoker. Il joue tout de même les guest-stars dans quelques séries à succès, notamment en doublant un personnage dans Les Griffin (2008), puis il apparaît dans le season premiere, de la 11ème saison de New York Unité Spéciale (2009). Il revient sur le grand écran en 2010 sous la caméra de Paul W.S. Anderson, avec Resident Evil : Afterlife 3D où il incarne Chris Redfield, un membre des S.T.A.R.S.
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